Chez les mantes religieuses, les mâles préfèrent les femelles bien en chair

Mante religieuse Tenodera angustipennis

Mante religieuse Tenodera angustipennis. © Yasunori Koide/Wikimedia Commons

En février dernier, j’ai eu l’immense honneur de participer à une table ronde sur l’actualité scientifique organisée par La méthode scientifique, sur France Culture (écouter le replay ici). J’y ai abordé le sujet du cannibalisme sexuel chez les mantes religieuses. J’en profite pour compléter mon intervention avec un petit billet de blog.

Ainsi donc, et comme annoncé dans le titre, chez les mantes religieuses, les mâles préfèrent les femelles bien en chair. C’est la conclusion de plusieurs études publiées en 2010, dans lesquelles des chercheurs ont joué les Cupidon pour nos amis à 6 pattes. Ce constat ressort indépendamment chez plusieurs espèces de mantes religieuses (on en compte plus de 2 400 en tout), et notamment la mante religieuse asiatique. Elle est verte et elle tient dans la main, c’est l’archétype-même de cet insecte. De son petit nom, Tenodera angustipennis (attention à la confusion, angustipennis avec deux « n » – trois même, comme me le fait très justement remarquer Matthieu ! – ça signifie que l’animal arbore des ailes étroites).

Si je vous parle de cette espèce en particulier, c’est parce qu’elle a fait l’objet d’une étude parue fin janvier dans le Journal of Ethology. Un trio de chercheurs de l’université de Kobe, au Japon, a voulu savoir d’où venait cette inclination des mâles envers les femelles dodues : est-ce qu’ils les préfèrent parce qu’elles sont mieux nourries donc plus fécondes (c’est-à-dire qu’elles ont assez d’énergie pour en investir une part dans la production d’œufs en rab), ou bien parce qu’elles ont moins de chances d’être affamées lors de la rencontre et que, par conséquent, les mâles risquent moins de se faire dévorer ?

Et bien figurez-vous que c’est la dernière hypothèse qui s’est vérifiée expérimentalement. Le choix des mâles est surtout conditionné par leur envie de rester en vie.

Disette chez les femelles

Et pour arriver à ces conclusions, les chercheurs ont usé d’un protocole que je trouve particulièrement élégant. Ils ont élevé deux groupes de femelles, certaines minces (peu nourries), et d’autres plus enrobées et plus fécondes car leurs ovaires étaient plus développés. Maintenant, et c’est là toute l’astuce, certaines d’entre elles ont été soumises à un jeûne juste avant la rencontre fatidique avec le mâle.

Le but était donc de savoir si ces messieurs préfèreraient les femelles rondelettes donc plus fécondes, qu’elles aient mangé ou non juste avant leur rencontre, ou bien s’ils opteraient plutôt pour celles qui avaient le ventre plein, quelle que soit leur fécondité. Et c’est lors d’un speed dating en laboratoire que les chercheurs ont constaté la préférence des mâles pour les femelles repues, sans doute pour éviter que le visage de leur dulcinée ne soit le dernier qu’ils ne verraient avant de mourir.

Cette mante religieuse n’a rien à voir avec le Schmilblick mais je la trouvais vachement belle alors voilà. © Max Pixel/CC0

Des indices chimiques et comportementaux

Alors, ça pose la question du moyen utilisé par les mâles pour repérer l’état de satiété de leurs prétendantes. On pensait qu’ils se basaient sur des indices visuels, comme leur vue est très développée, mais ce n’est manifestement pas le cas, puisqu’ils ont évité les grassouillettes affamées. Ils se basent peut-être plutôt sur des signaux chimiques (des phéromones), mais aussi sur le comportement des femelles à jeûn, qui étaient beaucoup plus agressives et proactives envers le mâle, que celles qui avaient déjeuné avant de venir.

La dernière originalité que je soulignerai dans cette étude porte sur le dispositif expérimental. Les boites dans lesquelles le speed dating se déroulait n’étaient pas fermées ! Si la rencontre se passait mal, les participants pouvaient se carapater, ce qui colle davantage aux conditions auxquelles sont confrontées les mantes religieuses dans la nature. J’ai quand-même une pensée émue pour les stagiaires de l’équipe qui ont dû en passer, des week-ends à quatre pattes, à traquer les mantes religieuses dans tout le laboratoire.

Male mate choice, quand le mâle choisit

Une chose qui m’amuse beaucoup dans ces travaux : je ne sais pas si vous l’avez remarqué, mais ici, ce sont les mâles qui choisissent la femelle avec laquelle ils souhaitent s’accoupler. D’habitude, dans le règne animal, c’est plutôt l’inverse !

Et cette situation est provoquée par un déséquilibre qui est commun à la plupart sinon la totalité des organismes pluricellulaires : l’anisogamie. Un ovule est beaucoup plus gros qu’un spermatozoïde ! En fait, on pourrait même comparer la fécondation à un parasitisme d’un gamète par l’autre. Du coup, un ovule est beaucoup plus coûteux à produire qu’un spermatozoïde. Donc les gamètes femelles seront plus rares, en d’autres termes l’ovule est une ressource convoitée. Pour la femelle, il ne s’agira pas de l’utiliser n’importe comment. Elle doit choisir minutieusement le meilleur mâle, celui qui pourra lui donner la descendance de la meilleure qualité possible.

En revanche, le mâle a des brouettées de munitions à sa disposition. Pour lui, la stratégie gagnante c’est de multiplier les conquêtes pour répandre son patrimoine génétique le plus possible.

« Vous ne passerez pas! » © Tibor Duliskovich dr/Wikimedia Commons

Pour résumer, d’une part, la femelle choisit et d’autre part, les mâles sont en compétition entre eux pour accéder à la femelle. Ça, c’est la situation classique, qui déclenche tout un tas de réactions en chaîne et le développement de caractères sexuels secondaires, par exemple les bois des cerfs ou la queue majestueuse du paon, ou encore le pénis goupillon des libellules (Odonates). Explications : les libellules sont polygames, plusieurs fécondations se succèdent, et chaque mâle prend soin de nettoyer les voies génitales de la femelle de la semence des prédécesseurs, de manière à maximiser son propre succès reproducteur.

Le cannibalisme en cause

Donc ça, c’est la situation classique, où les femelles sont le sexe rare. Mais dans certains cas, les rôles s’inversent. Comme pour nos chères mantes religieuses. Et ce serait directement lié au comportement cannibale des femelles ! Comme elles ont la fâcheuse tendance d’avaler leur compagnon après l’accouplement (et parfois même avant ou pendant !), au final on compte 2 à 4 fois plus de femelles que de mâles dans la nature chez les mantes religieuses. Ces messieurs peuvent donc se permettre d’être tatillons puisqu’ils ont l’embarras du choix ! Il y a même plus de femelles, que les mâles ne peuvent en féconder en tout.

Apparemment, cette situation inversée, dans laquelle les mâles sont le sexe rare, est moins rare qu’on ne l’imagine. C’est assez répandu chez les insectes, comme chez certaines mouches (Diptères), des guêpes (Hyménoptères) et pas mal de sauterelles et de grillons (Orthoptères), ou encore pour une espèce de phasmes (Diapheromera veliei) (ces insectes en forme de brindille qui sont les champions du mimétisme !). Chez cette espèce, l’accouplement dure jusqu’à 136 heures, soit près de 6 jours. Ça n’a rien à voir avec notre propos, mais j’ai vu ça en passant et je tenais à mentionner cet exploit.

Diapheromera femorata, un phasme cousin de celui évoqué plus haut. © Andrew C/Wikimedia Commons

Une étude de 2011 suggère que ce type de situations serait relativement répandue dans l’ensemble du règne animal, y compris dans les systèmes polygynes.

Finalement, ce que dit l’étude, c’est que tout ne serait pas vraiment blanc ni noir. En fait, tous les mâles et toutes les femelles choisissent, quelle que soit la configuration, simplement en général un sexe choisit plus fort que l’autre (il se fait plus tatillon). Puisque ce qu’on observe en définitive, c’est la résultante de tous ces choix.

Le cannibalisme chez les mantes, un mal pour un bien

Pour finir, j’aimerais juste revenir sur le cannibalisme chez les mantes religieuses. D’abord, contrairement aux idées reçues, le sacrifice du mâle est loin d’être systématique : il survient dans 13 à 28 % des cas dans la nature. Et ensuite, la question qui vient tout de suite à l’esprit, c’est de se demander quel est l’avantage évolutif pour l’espèce de sacrifier le mâle alors qu’il pourrait très bien continuer à se reproduire. Il s’avère que le sacrifice du mâle serait un investissement parental. Les nutriments directement issus de l’ingestion du mâle sont réinvestis dans la descendance (surtout dans les tissus reproductifs femelles et pour la production d’œufs).

Dans une étude de 2016 portant sur la mante chinoise (Tenodera sinensis), le cannibalisme sexuel a permis de produire 51 œufs supplémentaires, à ajouter aux 258 pondus en moyenne chez cette espèce. Donc c’est un apport qui est loin d’être négligeable. Et le mâle se sacrifie pour sa progéniture, en fin de compte.

« Mon petit Gaston, n’oublie jamais ceci : aaaargh ». Les derniers mots poignants d’une mante chinoise (Tenodera chinensis) à sa progéniture. © Luc Viatour/Wikimedia Commons

En période de reproduction, les femelles ont besoin de beaucoup d’énergie pour produire leurs œufs et l’oothèque (qui est une sorte d’étagère dans laquelle sont rangés les œufs). On estime même qu’ils pèsent 30 à 50 % du poids total de la femelle. Donc le surplus de protéines offert par le grignotage des mâles tombe à pic ! Cette pratique représente même 63 % du régime alimentaire des femelles en période de reproduction, chez la mante chinoise.

Mais si le cannibalisme sexuel est emblématique de la mante religieuse, il est aussi pratiqué par d’autres animaux, les araignées notamment (on connaît tous la veuve noire (Latrodectus) et sa réputation sulfureuse), quelques escargots et même des copépodes (zooplancton).

Pour sortir sain et sauf de cet accouplement périlleux, je n’aurai qu’un conseil pour les mantes religieuses, c’est de suivre l’exemple de l’araignée-crabe Xysticus cristatus : le mâle ligote la femelle pour la féconder avant de se sauver. Radical mais efficace !

Sources

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